Como Collins llegó temprano, pudo memorizar las piezas escuchando a los demás. Un año más tarde sacarían su tercer álbum, 'Nursery Cryme'. Phil Collins se encargaría de la batería, la percusión y las voces secundarias (voz principal en 'For Absent Friends') los cinco años siguientes. En 1974, mientras Genesis grababa el álbum 'The Lamb Lies Down on Broadway', Brian Eno necesitó de un bateria para su 'Another Green World'. Collins fue enviado como pago al trabajo de Eno en la banda. En 1975, Gabriel abandonó el grupo para realizar sus proyectos en solitario. Después de la infructuosa búsqueda de un sustituto Collins se convirtió en la voz principal. El primer álbum de esta nueva etapa fue 'A Trick of the Tail' (1976), que alcanzó al tercer puesto en las listas del Reino Unido. En marzo de 1996, después de 26 exitosos años con Genesis, Collins decide abandonar amistosamente la formación para dedicar más tiempo a su carrera como solista y a su familia.
Collins ha colaborado ocasionalmente con otros músicos. Participó en el grupo Brand X como bateria y acompañó a Steve Hackett en su álbum 'Voyage of the Acolyte', en el cual puso la voz y tocó los tambores. En Brand X supo plasmar sus mejores virtudes como bateria, editando nueve discos (tres de ellos en vivo) desde 1976 hasta 1983. En el año 1979 colaboró con Camel en su disco 'I Can See Your House From Here' en la percusión. Al año siguiente colabora con Mike Oldfield en el disco 'QEII' también en las percusiones. Ha producido a artistas como Eric Clapton, Robert Plant, Brand X, 2pac e incluso a Anni-Frid Lyngstad del grupo ABBA. Aparte de la industria musical, Phil Collins aparece en Grand Theft Auto: Vice City Stories. Desde 1981 desarrolló su carrera en solitario paralela a la de su trabajo con Genesis. Su primer álbum en solitario, 'Face Value' (1981), reflejaba la ruptura de su primer matrimonio, con canciones como 'If Leaving Me is Easy' e 'In the Air Tonight'.
Este disco es autobiográfico y demuestra una profunda melancolía por el dolor que la causo su separación. 'Hello, I Must Be Going' (1982) fue otro disco que alcanzó gran popularidad y del cual se extrajo un sencillo, 'You Can’t Hurry Love', que se situó en el primer puesto de las listas británicas. También alcanzó gran éxito internacional el álbum 'No Jacket Required' (1985 de donde se desprendieron sencillos como 'Sussudio', 'One more night', 'Take me home'). Otros títulos a destacar en su discografía son: '...But Seriously' (1989), disco que para muchos es el mejor que ha grabado en su carrera, siendo ganador de Grammy´s, siendo el corte mas famoso 'Another day in paradise'. Su capacidad como actor se puso de nuevo de manifiesto con su interpretación del papel principal de la película 'Buster, el robo del siglo' (1988, David Green), con la que ganó un premio Grammy por la canción 'Two Hearts'. Posteriormente ha centrado su actividad creativa en la composición de bandas sonoras, como la de la película 'Tarzán' (1999) y la de 'Tierra de Osos' (2003), ambas producidas por Disney.